В начале 1990-х Джон был озадачен одним вопросом: «остаться на сцене или уйти в кино». Он выбрал последнее. В 1996 году Линч получил эпизодическую роль в триллере братьев Коэн «Фарго», ему безусловно удалось сыграть тихого подкаблучника-мужа полицейской. Потом последовали «Красивые девочки» и «Чувствуя Миннесоту». С тех пор карьера Джона Линча пошла в гору, одна из недавних заметных ролей — подозреваемый маньяк в фильме Дэвида Финчера «Зодиак». В 2010 году начал сниматься в сериале «Следствие по телу». Он был уволен из шоу после двух сезонов.