Свою карьеру Джестер начинал с должности дирижера в театральном хоре; однако п осле серии успешных постановок он сам начал принимать участие в съемках фильмов и различных телешоу. Первую роль он получил в 1936-м году, в картине 'Green Pastures' режиссера Марка Коннелли (Marc Connelly), однако его имя даже не было упомянуто в финальных титрах.
В 1940-х годах актер активно снимался в кино, но ни одной серьезной роли он так и не получил. Лишь в 1951-м году Джестер сыграл первую значительную роль, в телесериале 'The Amos 'n Andy Show', в котором он исполнил роль Генри Ван Портера (Henry Van Porter).
Наибольшую известность Джестер получил благодаря рождественской песне Песню 'Mary's Boy Child', которую он написал в 1956-м году, исполнил Гарри Белафонте (Harry Belafonte), именно его в течение долгого времени считали автором композиции. Также Хэйрстон был автором компози ции 'Amen', впервые прозвучавшей в 1963-м году в фильме 'Lilies of the Field' в исполнении Сидни Пуатье (Sidney Poitie).
В 60-х и 70-х годах Джестер нередко принимал участие в съемках, но больше появлялся в роли композитора, а не актера; среди работ того времени были шоу 'That's My Mama' и 'Amen'.
Последние годы Джестер Хэйрстон работал в должности 'музыкального посла Америки', путешествуя в различные страны с лучшими хорами Соединенных Штатов. В 1985-м он стал лидером межрасового хора 'Jester Hairston Chorale', который дал несколько концертов в Китайской Народной Республике (People's Republic of China).
Джестер Хэйрстон умер в возрасте 98 лет в Лос-Анджелесе, штат Калифорния (Los Angeles, California); панихида по актеру состоялась в Inglewood Park Cemetery города Инглвуд (Inglewood).