Его первая запись на студии состоялась, когда Клингхоффер входил в состав группы 'The Bicycle Thief', фронтменом которой был вокалист и автор текстов к песням Боб Форрест (Bob Forrest). Правда, 'The Bicycle Thief' продержались недолго, с 1998 по 2001-й, но в 2000 году группа работала 'на разогреве' у 'Red Hot Chili Peppers' во время гастрольного тура в поддержку альбома 'Californication'. Когда в 2004-м п осле долгого перерыва для записи нового альбома снова собралась еще одна группа Боба Форреста, 'Thelonious Monster', Джош Клингхоффер играл и там, но тоже недолго.
Пожалуй, самые известные работы Джоша Клингхоффера связаны с его другом Джоном Фрусчанте. Так, в 2004 вышел альбом Джона 'A Sphere in the Heart of Silence', в записи которого Клингхоффер принял участие как гитарист, бас-гитарист, ударник, ведущий и бэк-вокалист, пианист, клавишник и продюсер. Также в 2004-м Клингхоффер и Фрусчанте работали вместе с бас-гитаристом Джо Лолли (Joe Lally), участником жесткой пост-хардкорной группы 'Fugazi'. Этот проект получил название 'Ataxia'. За весьма короткое время они отыграли два живых концерта и записали два альбома, 'Automatic Writing' и 'AW II'. Несмотря на то, что альбомы вышли с разницей в несколько лет, записаны они были в одно и то же время.
В 2007-м Клингхоффер вошел в состав 'Red Hot Chili Peppers' в качестве дополнительного музыканта на время последней части гастрольного тура в поддержку альбома 'Stadium Arcadium'. Он играл на второй гитаре, клавишных и исполнял партии для бэк-вокала.
8 мая 2009 года Клингхоффер, вокалист Энтони Кидис (Anthony Kiedis), бас-гитарист Фли (Flea), ударник Чед Смит (Chad Smith), гитарист и вокалист Ронни Вуд (Ronnie Wood) и Айвен Невилл (Ivan Neville), певец и мультиинструменталист, под названием 'The Insects' выступили на мероприятии 'MusiCares', чтобы поддержать Энтони Кидиса. Кидис, поборовший наркозависимость, оказывает помощь в борьбе с наркоманией другим музыкантам. Позже в этом же году Клингхоффер организовал группу 'Dot Hacker', где выступил в качестве певца, ритм-гитариста, п ианиста и автора песен.
В октябре 2009-го Джон Фрусчанте покинул 'Red Hot Chili Peppers', жаждущий заняться сольными проектами. Чтобы начать работу в студии над десятым альбомом, на его место пригласили Джоша Клингхоффера. 29 января 2010-го Джош впервые сыграл с группой как их ведущий гитарист на мероприятии фонда 'MusiCares', посвященного Нилу Янгу (Neil Young), а чуть позже было объявлено, что Клингхоффер стал регулярным участником группы. Запись нового альбома с участием Джоша Клингхоффера началась в июне 2010-го, а сам релиз ожидается в 2011 году. Джош поет, пишет музыку, играет на гитаре и клавишных.
В мае 2010 года Клингхоффер вместе с Фли исполнили национальный гимн США на играх плей-офф во время финальной игры Западной конференции НБА (NBA Western), когда' Los Angeles Lakers' выиграли у 'Phoenix Suns'.