Родился в Нью-Йорке в семье инженера-строителя Чарльза Дженнера Томпсона и его супруги Хенри.
Популярность получил благодаря своим актёрским работам на театральной сцене, в частности участием в бродвейских постановках с 1944 по 1955 год.
На киноэкранах он появлялся мало и запомнился исключительно своими тремя ролями, среди которых Брендон Шоу, убийца из хичкоковского триллера «Верёвка», Барт Теир в нуаре «Без ума от оружия» и Морган Эванс в драме «Кукуруза зелёная», за которого актёр получил номинацию на «Оскар».
С началом 1950-х годов Долл работал в основном на телевидении, где в 1965 году и завершил свою актёрскую карьеру ролью в телесериале «Перри Мейсон».
Джон Долл скончался от сердечного приступа в возрасте 52 лет.