По словам Джона, он никогда не думал о том, чтобы стать профессиональным актером. Свою первую роль, Стивена в криминальной драме «Детки» в 1995 году, он получил случайно. В возрасте 16 лет Джон работал в клубе, где проходили съемки фильма, и попробовал получить работу помощника режиссера. Но вместо желаемого, ему предложили принять участие в кастинге, после которого его утвердили на эпизодическую роль.
После съемок в «Детках» Джону стали поступать вызовы от агента на участие в других проектах. И в том же 1995 году Джон принимает приглашение сыграть роль Сони в «оскароносной» драме Тима Робинсона «Мертвец идет». Главные роли в фильме исполнили знаменитые голливудские актеры Шон Пенн и Сьюзен Сарандон. Работа в этой драматической истории о взаимоотношениях приговоренного к смерти заключенного и монахини настолько впечатлила Джона, что он принимает окончательное решение выбрать актерскую карьеру.
В период с 1996 по 1999 год Джон сыграл ряд второстепенных ролей в фильмах и сериалах, среди которых можно выделить молодежный фильм ужасов «Факультет» в 1998 году.
В 2000 году Джон получает приглашение сыграть роль Бобби в пародии на фильмы ужасов «Очень страшное кино». Именно эта роль делает его широко известным и популярным среди молодежи. В прокате фильм принес в 15 раз больше денег, чем было на него потрачено. Невероятный успех картины критики объясняли тем, что фильм является одновременно пародией на юношеские эротические комедии и «молодежные ужастики». За роль Бобби Джон был награжден премией канала MTV в номинации «Лучший поцелуй».
В том же году Джон берется за роль Дэнни в комедии «Знакомство с родителями». Отца его персонажа в фильме сыграл легендарный Роберт де Ниро. Роль Дэнни закрепляет успех Джона. Следующей известной работой Джона становится роль Дэлтона в фильме ужасов «Дом восковых фигур» в 2005 году. Кроме таких актеров, как Элиша Катберт, Чад Майкл Мюррей и Байрон Ван Холт, в проекте приняла участие скандально известная Пэрис Хилтон.
Среди последних работ Джона наиболее известны роли в таких фильмах, как комедия «Железный человек», комедийная драма «Садовник Эдема» и комедия «Два парня и мечта».