Первой настоящей режиссерской работой Дала стал в 1989 году криминальный боевик «Убей меня снова». Фильм был чрезвычайно хорошо принят. Через три года, в 1992-м, Дал выносит на суд публики и критиков криминальную драму «Придорожное заведение». Николас Кейдж, исполнивший в фильме главную роль, еще не добрался тогда до своего пика славы, и был довольно молодым актером. Кейдж получил главную роль в картине Дала, во многом благодаря рекомендации его дяди, Френсиса Форда Копполы, которому очень понравился дебютный фильма режиссера «Убей меня снова» (1989). Примечательной оказалась премьера фильма - когда фильм был впервые показан на публике, ни один из продюсеров не был замечен на показе.
В 1994-ом Дал снимает криминальную драму «Последнее соблазнение» с Линдой Фиорентино и Биллом Пуллманом в главных ролях. В центре сюжета – драма вокруг миллиона долларов. Кто-то попал из-за него на кладбище, кто-то - в тюрьму… а кто-то стал очень и очень богатым.
В 1996-ом Джон Дал снимает «Незабываемое», в 1998-ом – «Шулера» с Мэттом Дэймоном и Эдвардом Нортоном, рассказавшем о крупной игре в подпольных клубах Нью-Йорка. Идея этого фильма родилась у сценариста картины - Брайана Коппельмана - после посещения им одного из таких подпольных игорных домов. После проигрыша в 750 долларов, у него и возник замысел будущего сценария.
Триллер «Ничего себе поездочка» вышел в 2001 году и оказался очень качественным молодежным дорожным триллером класса «охотник-жертва» - напряжённым и жёстким.
После этого фильма режиссер Джон Дал переключает свое внимание на телевидение – в последующие годы он снимает почти исключительно сериалы и телевизионные фильмы. В их числе сериалы «Конец игры», «Правосудие Декстера», «Калифрения», «Настоящая кровь», «Страх, как он есть» и «Соединенные Штаты Тары».
Исключениями из сугубо телевизионной работы режиссера являются боевик 2005 года «Великий рейд» и комедийный триллер 2007-го «Убей меня».
В трех своих фильмах Дал выступил и в качестве сценариста.
Джон Дал женат на Бет Яне Фридберг, у супругов четверо детей.