Рики Линдхоум родилась 1979 году в городе Каудерспорт, в штате Пенсильвания, но детство провела в городе Портвилль в штате Нью-Йорк. Рики имеет шведские корни. Она окончила Сиракьюсский университет, где была частью скетч группы Syracuse Live. После выпуска в 2000 году, Линдхоум решила начать актёрскую карьеру и обратилась в агентство. Это привело к тому, что она получила небольшие роли в комедии Титус и в телесериале «Баффи — истребительница вампиров».
В 2003 году Линдхоум совершила первый крупный прорыв, получив роль в постановке Embedded в театре Тима Роббинса. Она была одним из четырёх актёров этой постановке снявшихся в фильме «Малышка на миллион», она сыграла Марделл Фицджеральд, сестру главной героини Мэгги Фицджеральд, которую сыграла Хилари Суонк.
В 2005 году Линдхоум сыграла Джульет в сериале «Девочки Гилмор». В 2006 Рики написала, спродюсировала и срежиссировала короткометражный фильм Life is Short, где она сыграла вместе с Алексис Бледел, Сэммом Ливайном и Сетом Макфарлейном. Линдхоум в том же году снялась в фильме «Пульс».
В 2008 году Линдхоум получила роль второго плана в фильме «Подмена». В том же году она получила гостевые роли в ряде телесериалов, в их числе «Теория большого взрыва», «Мыслить как преступник» и «Мёртвые до востребования». В 2009 году она снялась в ремейке фильма Уэса Крэйвен «Последний дом слева».
На протяжении 2007 года Рики решила уделять больше внимания написаниям сценариев и режиссёрской работе. Линдхоум стала частью комедийнго дуэта Garfunkel and Oates с Кейт «Oates» Микуччи, как Рики «Garfunkel» Линдхоум. В 2011 году она в соавторстве с актрисой Хизер Моррис написала сценарий для пародии на песню Nuthin’ But a “G” Thang для Funny or Die. В клипе, получившем название «Nuthin' But A Glee Thang», снялись София Вергара, Мэтью Моррисон, Кори Монтейт, Гарри Шам-младший и Ная Ривера. Позже она стала ведущей подкаста «Making It» Nerdist Industries.
В 2012 году Линдхоум сыграла злодея в киноадоптации «Много шума из ничего» Уильяма Шекспира.