Свою первую роль он сыграл в 1990 году в сериале «Закон и порядок». Это может показаться странным, так как на тот момент Джону было уже 45 лет. Но это только если не знать о том, что Доумен офицер морской пехоты и является ветераном Вьетнамской войны. Но воевал он не все время. После увольнения из армии, Джон 20 лет занимался рекламным бизнесом, но потом решил переквалифицироваться в актеры.
На сегодняшний день список сыгранных Джоном ролей больше пятидесяти. Критики отмечают, что игра Доумена всегда добротная, он умеет преподнести своего персонажа так, что зритель верит ему, несмотря на частую незначительность самой роли.
Среди самых известных персонажей, сыгранных Доуменом, можно выделить комиссара полиции в «НВО» и полковника Каслона в фильме «Оз».