В 1954 году Ирина поступила во ВГИК на режиссерский курс Михаила Ромма, где познакомилась с Андреем Тарковским, который учился в той же мастерской.
В апреле 1957 года они поженились. В браке в 1962 году родился сын — Арсений Тарковский. В июне 1970 года они развелись. Сын Арсений стал хирургом.
С 1970 года, Ирина Тарковская - режиссёр-постановщик фильмов для детей, киносказок, более 20 лет проработала на Киностудии им. М.Горького.
В 90-е годы Ирина Тарковская, как и многие другие деятели отечественного кино, была вынуждена уйти из профессии, но осталась верной искусству для детей: стала писать детские книги.
Книга «Мальчик и домовой», ставшая победителем конкурса на лучшую книгу для семейного чтения, была издана в 2008 году Московским детским фондом при поддержке Комитета общественных связей г. Москвы.
В июле 2013 года Ирина Тарковская с согласия сына Арсения передала в дар будущему музею «Дом Тарковских», который в настоящее время создается в столице, богатейший архив материалов, связанных с годами творческого становления и первыми значительными произведениями кинорежиссера Андрея Арсеньевича Тарковского. Уникальные экспонаты составят основу будущей музейной экспозиции.