По возвращении в Лондон в 1936 году несколько месяцев занималась у педагога Флоры Фэйрберн прежде чем поступить в студию Николая Легата. После трёх лет занятий у Легата была принята в балетную школу Садлерс-Уэллс (в настоящее время — школа Королевского Балета Великобритании), но сразу после начала войны родители забрали её домой, в Шотландию.
Дебютировала в 1941 году в труппе Моны Инглсби «Международный балет». В 1942 году вошла в состав Балета Садлерс-Уэллс, где танцевала до 1952 года. Участвовала в гастролях труппы по Америке. Вместе с Марго Фонтейн и Памелой Мэй была в премьерном составе балета Аштона «Симфонические вариации». В 1948 году дебютировала в роли Золушки в одноимённом балете Ф. Аштона.
В 1948 году началась другая интереснейшая страница в жизни и карьере Ширер - она сыграла главную роль в фильме Майкла Пауэлла и Эмерика Прессбергера «Красные башмачки» по мотивам сказки Андерсена. Роль Виктории Пейдж в фильме «Красных башмачков» моментально сделала её всемирно знаменитой. Картину ожидал колоссальный успех, фильм получил две премии «Оскар» и даже вошел в список «10 лучших английских фильмов» Британского киноинститута.
Сама Мойра считала, что фильм разрушил её балетную карьеру. «Разве это не странно, что то, к чему ты никогда не стремился, вдруг оборачивается тем, что делает тебе имя и определяет твою личность?» — вопрошала балерина. Тем не менее, она согласилась принять участие ещё в одном грандиозном кино-проекте команды, создавшей «Красные башмачки», снявшись в ролях балерины Стеллы и механической куклы Олимпии в фильме-феерии «Сказки Гофмана».
В 1953 году Ширер, в возрасте 27 лет, ушла из балета и сосредоточиться на своей актёрской карьере, вернувшись на сцену лишь один раз — в 1987 году.
В 1954 году сыграла Титанию в шекспировской комедии «Сон в летнюю ночь» на Эдинбургском фестивале. В 1959 снялась в роли Роксаны («Сирано де Бержерак») в фильме-балете Ролана Пети «Раз, два, три, четыре или Чёрные чулочки» (вышел в прокат в 1961-м). В середине 60-х годов играла роль Феи Морганы в сценической версии мюзикла «Камелот» режиссёра и хореографа Роберта Хелпмана.
В 1972 году была ведущей конкурса «Евровидение», проходившего в Эдинбурге. В 1977-1982 г.г. ездила по Соединённым Штатам с лекциями по истории балета. Вела колонку книжного обозрения в газете «Дейли телеграф».
В 1987 году снялась в роли матери художника Лоури в телевизионной версии балета Джиллиан Линн «Простой человек».
В 1950 году вышла замуж за известного журналиста и правозащитника Людовика Кеннеди, с которым прожила в браке 56 лет — до своей смерти в 2006. Её супруг утверждал, что влюбился в Мойру и решил, что женится именно на ней, сразу же, как только посмотрел фильм «Красные башмачки».
Супруги имели четверо детей — трёх дочерей и сына.
В 2000 году сатиновые балетные туфельки, в которых Ширер играла в «Красных башмачках», были проданы на аукционе за 25000 долларов.
Мойра Ширер дожила до 80 лет и умерла 31 января 2006 года.