После обучения, на ранних этапах своей творческой карьеры он играл в разных небольших джазовых оркестрах. В 1920 году его пригласил в свой оркестр Джозеф Оливер и Доддс переехал в Чикаго. Через 4 года оркестр Оливера распался.
Доддс в это время периодически участвует в небольших ансамблях, в том числе в знаменитых «Горячей семерке» Луи Армстронга и «Горячих красных перцах» Джелли Ролла Мортона. В этот же период сотрудничал с различными уошборд-бэндами и блюзовыми исполнителями. Вместе со своим братом деятельно участвовал в возрождении нью-орлеанского классического стиля в конце 1930-х годов.
Дискография музыканта включает в себя несколько десятков альбомов, записанных во второй половине 1920-х годов.
Джонни Доддс скончался 8 августа 1940 года в Чикаго.