Известный главным образом как характерный актер, Хаддлстон исполнил ведущую роль в семейном фильме «Санта Клаус» с хорошим бюджетом. В этой же картине сыграл Дадли Мур. Свою самую первую главную роль Хаддлстон заработал в 1968-м, когда снимался в драме «Прекрасный способ умереть». Вскоре после этого он стал с завидным постоянством мелькать в ведущих телесериалах 1960-х и 1970-х, включая «Адам-12», «Потом пришел Бронсон», «Дымок из ствола», «Моя жена меня приворожила», «Бонанца», «Кеннон», «МакМиллан и жена» и «Уолтоны».
На телевидении Дэвида также можно увидеть в сериалах «Новобранцы», «Медицинский центр», «Кунг-фу», «Критическое положение!», «Женщина-полицейский», «Отдел 5-O», Крутой Уокер и «Ангелы Чарли». В недолго просуществовавшем ситкоме «Hizzonner» Хаддлстон появился как мэр небольшого городка.
Помимо одного из самых знаковых проектов с его участием, комедии «Санта Клаус», Хаддлстон был принят в актерский ансамбль таких фильмов, как «Плохая компания», «Билли-две шляпы», «МакКью», «Перевал Брейкхарт», «Величайший», «Величайший любовник в мире» и «Смоки и Бандит 2».
После перерыва в телевизионной карьере Хаддлстон вернулся на малые экраны и снялся в таких телепроектах, как «Heat Wave!», «Поездка в Орегон», «Shark Kill», «Family Reunion», «Computercide» и «Матери против пьяных водителей».
Большую часть 1980-х Дэвид был занят в серии рекламных роликов апельсинового сока «Citrus Hill». После того как некогда популярный фильм «Санта Клаус» был постепенно забыт, Хаддлстон время от времени играл не последние роли в таких фильмах, как «Собачий секрет», «Finnegan Begin Again», «Срочно требуется звезда», «Агенты ада» и «Большой Лебовски».
Хаддлстон периодически появлялся в сериале «Чудесные годы», где играл роль Альберта «Грэмпса» Арнольда, деда по отцовской линии главного героя. Он также снялся в эпизоде «Emergence» сериала «Звездный путь: Следующее поколение». В 2009-м Дэвид участвовал в озвучке фильма «Спасение Грэйс Б. Джонс», а также сыграл в комедии «В Филадельфии всегда солнечно: Очень солнечное Рождество». В 2014-м Хаддлстон появился в теледраме «The Accidental President».
Хаддлстон написал песню «Home Town Blues» в 1978-м. Он также придумывал тематические песни для различных сериалов.