В Нью-Йорке он быстро нашел себя, играя различные роли в бродвейских постановках. Во время гастролей в качестве главного актера в пьесе «Табачная дорога», экранизации одноименного романа, превратившегося затем в фильм, он разработал образ сельского персонажа, который чуть позже станет его основным амплуа на протяжении всей карьеры. Любопытно, что еще будучи совсем молодым человеком, Ханникатт часто получал роли, в которых ему приходилось играть людей гораздо старше себя.
Он впервые появился на большом экране в 1942 году, получив роль в драме «Wildcat», и сыграл в полутора десятках художественных фильмов, прежде чем вернулся на театральную сцену. В 1949 году он вернулся в Голливуд и возобновил свою карьеру в кино. За свою жизнь Ханникатт сыграл большое количество второстепенных персонажей, отзывчивых и мудрых стариков из сельской глубинки, таких, как в военной драме «Алый знак доблести», вестерне «Сильные мужчины», комедии «The Kettles in The Ozarks», военной драме «Последняя команда» (1955), вестернах «Большой страх» и «Эльдорадо». В 1952 году Ханникатт номинировался на «Оскар» как «лучший актер второго плана» в вестерне «Большое небо» Говарда Хоукса.
На протяжении 50-х, 60-х и 70-х Ханникатт сыграл около 40 ролей в качестве приглашенной звезды на американском телевидении, в частности, в таких популярных сериалах, как «Бонанза», «Дым из ружья», «Виргинец», «Три моих сына», «За гранью возможного», «Перри Мейсон» и «Сумеречная зона». Его последней работой стал вестерн «Зимний Ястреб» в 1975 году.
В последние годы жизни Ханникатт был почетным мэром в Нортридже, штат Калифорния, и страдал от рака языка. Он умер 26 сентября 1979 года и похоронен на кладбище «Coop Prairie Cemetery» в Мэнсфилде, штат Арканзас. Был женат на Полин Лайл.