С раннего возраста родители поддерживали талант Холли, и первой ее ролью, в пятом классе, стала Хелен Келлер. В 1976 году она уезжает в Питтсбург и поступает в Университет Карнеги - Меллона на отделение драмы.
В 1976 году была статисткой и актрисой в театре "Кортлэнд".
Окончила университет Карнеги-Меллона в Питсбурге в 1981 году со степенью драматическое искусство.
После его окончания, в 1980 году, Холли отправляется в Нью - Йорк, где в застрявшем лифте знакомится с драматургом Бэтом Хенли. Хантер получает роли в ряде готических пьес Хенли, в том числе в `Преступлении сердца`, а затем - в мелодраме `Мисс Великолепная`. В 1982 году актриса переезжает в Лос - Анджелес.
В кино дебютировала в фильме ужасов "Сожжение" (1981, реж. Томми Милэйм), где сыграла роль Софи.
Первую главную роль она получила в фильме братьев Коэнов `Воспитание Аризоны`; полагают, что роль писалась именно для нее. Звездой Хантер стала в 1987 году, после того как сыграла в `Теленовостях` Джеймса Л.Брукса продюсера программы теленовостей Джейн Крейг. В 1993 году Хантер получила премию Академии и всемирное признание за исполнение роли немой молодой жены новозеландского плантатора в картине `Пианино` (1993). Актриса работала с такими выдающимися режиссерами как Стивен Спилберг и Дэвид Кронненберг.
Выдающаяся актерская работа Холли Хантер роль немой женщины Ады МакГрат в фильме Джейн Кэмпион "Пианино"(1993, "Оскар", "Золотой
глобус" 1994, премия Австралийского киноинститута, Премия Британской киноакадемии, 1993). Холли Хантер изучала язык жестов и адаптировала его для своей героини, все музыкальные экзерcисы Хантер исполняла в фильме самостоятельно.
Среди лучших ролей актрисы: Джейн Крэйг в комедийной мелодраме "Теленовости" (1988, номинация на "Оскар", "Серебрянный медведь" на МКФ в Берлине, 1988), Томми Хэлпил в "Фирме" (1983, "Золотой глобус", номинация на "Оскар" и премию Британской киноакадемии), Рената Белла в мелодраме "Еще кружок" (1991, Премия на МКФ в Канне, 1992).
Холли Хантер интересно и ярко работает на ТВ, её роли в сериалах "Рэй против Вэйда" (1989) и "Убийца предводителя" (1993) удостоены телевизионной премии "Эмми".
Актриса продолжает активно сниматься в кино и на телевидении, занимается озвучанием документального кино. С 2001 года занимается продюсированием фильмов и телесериалов.
Миниатюрная Холли относится к тем женщинам, о которых не без зависти говорят "хрупкость обманчива". Фильм Дэвида Кроненберга "Автокатастрофа", где сексуальные желания героев посещают лишь, когда они старательно переламывают себе и друг другу кости, остается ее самой любимой картиной. А съемки у режиссера, чьей поклонницей она была в течение ряда лет, - ярким воспоминанием. Хантер считает, что, несмотря на то, что фильм достаточно темный, она здорово развлеклась. Она вообще умеет развлекаться, подружившись с братьями Коэнами еще двадцать лет назад. Она не любит опаздывать, но в Санкт-Петербурге задержалась, впервые посетив русскую баню - это "заведение" ее впечатлило.
Хантер верит в судьбу: однажды она застряла в лифте с драматургом, через которого позже и познакомилась с пересмешниками Коэнами. "Нужно быть готовым к тому, чтобы тебе повезло", - говорит актриса, подчеркивая, что ей никогда и в голову не приходило думать о ролях, которые играют другие. Ей важно чувствовать партнера, как в "Пианино" она чувствовала Харви Кейтеля.
Она долго искала встречи с Джейн Кэмпион, поскольку у той было другое представление о героине. Отсняв кинопробы с Холли, режиссер возила эту пленку с собой по разным странам, и в конечном счете вернулась к Хантер. Позже появился Харви, которым Холли восхищается. А еще позже - заслуженный "Оскар". Кстати, критику в свой адрес Хантер не читает, а рецензии после премьеры фильма - случается. Но вообще ее этот вопрос мало волнует.