Джон Хоукс родился 11 сентября 1959 года в США, штат Минессота, город Александрия. Его мать – Патрисии (Patricia) и отец – Питер Перкинс (Peter Perkins), при рождении мальчику дали имя Джон Марвин Перкинс (John Marvin Perkins). После школы он поступил учиться в колледж, но долго там не задержался и покинул родной штат Минессоту, переехав в город Остин, штат Техас. Во времена своего юношества Хоукс активно увлекался музыкой. Он был одним из солистов музыкальной группы "Meat Joy" вместе с Гретхен Филипс (Gretchen Phillips), а также является участником еще одного коллектива под названием "King Straggler". Команда Хоукса ездила в турне и пользовалась большой популярностью у меломанов.
Приблизительно в это же время и началась его актерская деятельность: его приглашали играть в театральных постановках, и он подписал контракт с агентом. В кино Джон впервые снялся в конце 80-х годов. Одними из его первых работ стали небольшие эпизоды в таких картинах, как "Мертв по прибытии" (1988), "Отель разбитых сердец" (1988) и "Розалии идет за покупками" (1989).
В городе Остине молодой актер прожил достаточно долгий период, но вскоре переехал в Лос-Анджелес. Не смотря на такой достаточно решительный шаг, его биография не лишилась участия в деятельности музыкальной группы "Meat Joy", он прекрасно продолжал совмещать любимую профессию актера и творческое музыкальное призвание. Более десяти ему приходилось играть только в небольших эпизодических ролях, которые не приносили ему большого успеха и признания. Но в 1995 году молодого актера пригласили сняться в фильме Роберта Родригеса (Robert Rodriguez) "От заказа до рассвета". В этой картине ему посчастливилось сыграть с такими известными актера, как Джордж Клуни (George Clooney), Квентин Тарантино (Quentin Tarantino), Харви Кайтел (Harvey Keitel), Джульетт Льюис (uliette Lewis). Фильм не только вышел большим тиражом и произвел фурор на киноманов, а также был удостоен премии MTV как "лучший прорыв года". После этого он снялся в главной роли фильма "Я все еще знаю, что вы делали прошлым летом" (1998).
В 2005 году Джон Хоукс сыграл ведущую роль в комедийной драме режиссера Миранды Джули (Miranda July) "Я и ты и все, кого мы знаем". Эта работа молодого актера была очень тепло принята кинокритиками, а сам фильм был удостоен нескольких наград на Каннском кинофестивале и кроме того получил главный приз жюри на кинофестивале в Сандэнсе. В 2006 году его можно было увидеть в картине "Самоубийцы: история любви". После этого его роли в фильмах стали еще более значительными, например, как ключевой персонаж в детективной драме "Идентификация", где сыграл вместе с Джоном Кьюсаком (John Cusack) и Амандой Пит (Amanda Peet). Через год его пригласили на роль второстепенного персонажа в картину "Гангстер" (2007) с Дэнзелом Вашингтоном (Denzel Washington) и Расселом Кроу (Russell Crowe).
После этого его активно стали приглашать в различные сериалы и фильмы. За период с 2008 - 2010 годы он успел сняться в таких картинах: "На дне" (2009), "Остаться в живых" (2010), "Субботний вечер в небольшом городке" (2010), "Зимняя кость" (2010).