Получив диплом, Сингер снимает короткометражную ленту «Львиное логово» (1988) по собственноручно написанному сценарию. Этан Хоук один из школьных друзей Сингера, играет в этом фильме главную роль. Картина привлекает внимание продюсеров, благодаря чему режиссеру предоставляется возможность снять полноценную картину. Первой полнометражной картиной в исполнении Брайна стала малобюджетная короткометражная драма «Открыто для всех» (1993). За эту работу режиссер был удостоен «Большого приза жюри» на кинофестивале в Сендансе. Однако первая известность к режиссеру приходит лишь два года спустя, с выходом на экраны кинотеатров триллера «Подозрительные лица» (1995). Коммерческий успех ленты, благодарность зрителей и признание кинокритиков стали приятной неожиданностью. Успех ленты был отмечен различными наградами. Оскароносной картина стала для Кевина Спейси (лучшая роль второго плана) и Кристофера МакКуорри (лучший сценарий).
В 1998 году выходит очередная работа режиссера «Способный ученик», с Йеном МакКелленом и Брэдом Ренфро в главных ролях. Картина, несмотря на мизерный бюджет в 14 миллионов долларов, выходит довольно неплохой, хотя признания у широких зрительских масс так и не получает.
В 2000 году режиссер обращает свой взор в сторону кино-комиксов. Фантастическая кинолента «Люди Х», повествующая о нелегких буднях нового поколения людей, обладающих сверхспособностями. Картина становится коммерческим суперхитом 2000 года, принося известность не только режиссеру, но и целому ряду актеров: Анне Пакуин, Патрику Стюарту, Фамке Янссену. Вторая часть картины, не менее успешная, чем первая, выходит на экраны в 2003 году.
«Возвращение Супермена» - очередной кинокомикс в исполнении режиссера вышел на экраны кинотеатров в 2006 году. Руководители кинокомпании Warner Bros. не пожалели о том, что согласились выделить на эту картин около 250 миллионов долларов. В общей сложности картина собирает в кинопрокате около 390 миллионов. Это успех.
На 2009 год намечен выход очередной картины о приключения Супермена - «Супермен: человек из стали». Гораздо раньше, 26 декабря этого года, в кинотеатрах Америки должна появиться другая работа Брайна - триллер с участием Тома Круза «Операция Валькирия». Однако должен, не значит появится, так как премьера этой картины уже неоднократно переносилась по самым разным причинам.
После короткометражного фильма «Львиное логово», в котором Сингер снял своих друзей и знакомых, в 1993 г. он выпустил малобюджетную ленту «Общественный доступ», получившую большой приз жюри на кинофестивале в Санденсе. Получив, таким образом, первое профессиональное признание, Сингер в сотрудничестве с тем же сценаристом Кристофером МакКворри снял ленту «Подозрительные лица» (1995), собравшую уже несколько разноплановых наград, включая «Оскар» МакКворри за оригинальный сценарий. Этот фильм, можно сказать, перевёл Сингера из сферы независимого кино в сферу голливудского кинематографа, хотя определённый нонконформизм прослеживается и в некоторых его последующих работах — прежде всего, в исключительно остром по тематике «Способном ученике» (1998).
С июля 2007 года Брайан занят на съёмках фильма «Валькирия» в качестве режиссёра. Фильм рассказывает о попытке покушения на Адольфа Гитлера во время Второй мировой войны.