Во время Второй мировой войны Денхолм вступил в Королевские ВВС, учась исполнять обязанности радиста и наводчика в 76-й эскадрилье под командованием Леонарда Чешира (Leonard Cheshire). В ночь на 24-е сентября 1942-го его четырехмоторный тяжелый бомбардировщик 'Handley Page Halifax', участвуя в рейде на подводные лодки противн ика во Фленсбурге, Германия (Flensburg, Germany), был сбит зенитным огнем. Самолет упал в Северное море, неподалеку от острова Зюльт (Sylt); Денхолм и два других члена экипажа выжили. Остаток войны актер провел в лагере для военнопленных в Силезии (Silesia), успев за время пребывания там поучаствовать в любительских постановках.
Дебютируя на большом экране в комедии 'Дорогой мистер Прохак' ('Dear Mr. Prohack') 1949-го, Денхолм продолжил играть в телепьесах, часто играя слабаков, а иногда и вовсе убогих персонажей, включая журналиста Вернона Бейлисса (Vernon Bayliss) в триллере 'Защита империи' ('Defence of the Realm'), подпольного акушера в комедии 'Элфи' ('Alf ie') и никому не нужного режиссера в драмедии 'Ученичество Дадди Крэвица' ('The Apprenticeship of Duddy Kravitz'). Вместе с Наташей Парри (Natasha Parry) он исполнил ведущую роль в комедийной телепьесе 'The Apollo of Bellac' ('L'Apollon de Bellac').
Англичанин часто появлялся на телевидении, в том числе в экранизациях пьес Денниса Поттера (Dennis Potter): 'Follow the Yellow Brick Road', 'Сера и елей' ('Brimstone and Treacle') и 'Острие пера' ('Blade on the Feather') 1980-го. Также Эллиотт снялся в сериалах 'Триллер' ('Thriller'), 'Альфред Хичкок представляет' ('Alfred Hitchcock Presents'), 'Игры по средам' ('The Wednesday Play'), 'Сыщики-любители экстра класса' ('The Persuaders!'), 'Бангкок Хилтон' ('Bangkok Hilton') и др.
В 1980-х Денхолм выиграл три премии Британской академии кино и телевизионных искусств (BAFTA) в номинации 'Лучший актер второго плана' за роль Коулмэна (Coleman) в комедии 'Поменяться местами' ('Trading Places'), д-ра Чарльза Суоби (Charles Swaby) в комедии 'Частное торжество' ('A Private Function') и Вернона Бейлисса в триллере 'Защита империи'. Актер был номинантом на 'Оскар' за участие в комедии 'Комната с видом' ('A Room with a View') с Мэгги Смит (Maggie Smith) и Хеленой Бонем Картер (Helena Bonham Carter). Он стал известен более широкому кругу зрителей, когда согласился на роль д-ра Маркуса Б роуди (Marcus Brody) в приключенческих боевиках 'Индиана Джонс: В поисках утраченного ковчега' ('Raiders of the Lost Ark' и 'Индиана Джонс и последний крестовый поход' ('Indiana Jones and the Last Crusade').
Эллиотт также снялся в одном комедийном телефильме – 'Миссис Делафилд хочет замуж' ('Mrs. Delafield Wants to Marry') 1986-го – с Кэтрин Хепберн (Katharine Hepburn) и Харольдом Гулдом (Harold Gould). В 1988-м он был назначен Командором ордена Британской империи за свои заслуги в актерском искусстве. За свою карьеру Эллиотт много раз играл в различных спектаклях, в том числе с Королевской Шекспировской компанией (RSC).
Денхолм открыто признавал свою бисекс уальность. Он был женат дважды, в первый раз - в течение всего нескольких месяцев 1954-го - на британской актрисе Вирджинии МакКенна (Virginia McKenna). Второй его супругой была актриса Сьюзан Робинсон (Susan Robinson), которая родила ему двух детей – Марка (Mark) и Дженнифер (Jennifer). Дженнифер (Jennifer) покончила с собой через повешение в 2003-м.
В 1987-м актер узнал, что у него СПИД. Он умер от туберкулеза 6-го октября 1992-го, на острове Ибица, Испания (Ibiza, Spain), и был кремирован. Его вдова Сьюзан основала в память о нем благотворительный фонд 'Denholm Elliott Project'; она умерла 12-го апреля 2007-го в результате пожара в своей лондонской квартире.
Индиана Джонс и последний крестовый поход
Миссис Делафилд хочет замуж
Индиана Джонс: В поисках утраченного ковчега
Воскресные любовники
The Strange Case of the End of Civilization as We Know It
Склеп ужаса
Дом, где стекает кровь
Театр субботнего вечера на ITV
Ночь, когда наехали на заведение Мински
Странная история доктора Джекилла и мистера Хайда
Ночь, в которую мне суждено погибнуть
Забавные приключения мистера Уандербёрда
On Set with «Raiders of the Lost Ark»
Indiana Jones and the Temple of the Forbidden Eye
Вирус
59-я церемония вручения премии «Оскар»