В 1948 году актриса стала обладательницей премии «Тони» в номинации лучший дебют за роль в театральной постановке «За любовь или деньги». С началом 1950-х годов Джун Локхарт переместилась на телевидение, где большого успеха ей принесла роль матери Тимми Мартина в популярном телесериале «Лесси», в котором она снималась с 1958 по 1964 год. В дальнейшем она оставалась наиболее востребованной на телевидении, где у неё были заметные роли в сериалах «Затерянные в космосе», «Главный госпиталь», «Частный детектив Магнум», «Полный дом», «Она написала убийство», «Удивительные истории», «Беверли-Хиллз, 90210», «Анатомия страсти» и многих других.
С 1951 по 1959 год актриса была замужем за доктором Джоном Ф. Мэлони, который стал отцом двух её дочерей: Энн Кэтлин Локхарт, ставшей также актрисой, и Элизабет Локхарт. Её вторым супругом был архитектор Джон Линдсей, брак с которым также завершился разводом.
Джун Локхарт удостоена двух звёзд на Голливудской аллее славы — за вклад в кинематограф и телевидение.
Суперпридурки
Энди Рихтер, властелин вселенной
Волшебная лампа Алладина
Братья Харди и Нэнси Дрю
Стальной час Соединенных Штатов
Ночь в баре Маккула
Фантастические миры Ирвина Аллена
38-я церемония вручения премии «Эмми»
37-я церемония вручения премии «Эмми»
34-я церемония вручения премии «Эмми»
Представление представлений
Белые скалы Дувра
Рождественский гимн