В 1987 году Линклейтер снял короткометражный фильм It's Impossible to Learn to Plow By Reading Books. В 1991 году он окончил работу над первым фильмом «Халявщик» (Slacker ) с бюджетом 23 тыс. долларов, который участвовал в показе Sundance Film Festival.
Второй его полнометражный фильм «Под кайфом в смятении» рассказывает о жизни группы школьников, бесцельно проводящих время в последний день занятий в 1976 году. В нём снимались неизвестные тогда актёры Бен Аффлек, Мэтью Макконехи и Милла Йовович. Всё действие, как и во многих фильмах режиссёра, происходит в течение одного дня.
В фильме «Перед восходом солнца» (1995) студенты, роли которых играют Итан Хоук и Джули Делпи, встречаются в поезде и проводят романтическую ночь в Вене. В 2004 году вышло продолжение «Перед закатом», где те же персонажи встречаются спустя несколько лет.
В вестерне «Ньютоны» «The Newton Boys» (1998) воспроизводится имевшая место в действительности история о банде четырёх братьев — грабителей банков и поездов. В фильме снимались Мэтью Макконехи, Итан Хоук, Винсент д'Онофрио и Скит Ульрих.
После перерыва в творчестве Линклейтер возвращается в 2001 году с двумя фильмами — «Пробуждение жизни» и «Лента». Отличительной особенностью «Пробуждения жизни» было применение техники ротоскопирования, когда аниматоры рисуют каждый кадр поверх снятого обычным способом. Подобный приём режиссёр применил в фильме о наркоманах «Помутнение» (2006) по одноимённому роману Филипа К. Дика, где играли Вайнона Райдер, Киану Ривз, Вуди Харрелсон
В 2003 году выходит комедия «Школа рока». В 2005 году Линклейтер номинирован на премию «Оскар» за лучший адаптированный сценарий к фильму «Перед закатом». В ноябре 2006 года вышел фильм «Нация фастфуда», поставленный по одноимённому бестселлеру и посвящённый влиянию индустрии быстрого питания.
В настоящее время режиссёр работает над новыми проектами.